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“Los áfidos de los cítricos en Cuba”. Reseña Bibliográfica Autores: Janet Noemí Juncal Lledó, Otto Fernández del Amo y Mirtha Borges Soto
Instituto de Investigaciones en Fruticultura Tropical
Introducción
El orden Homoptera agrupa un variado número de especies dentro de las que se destacan
los áfidos o pulgones, pertenecientes al suborden Aphidoidea y constituyen uno de los
principales grupos de plagas agrícolas a nivel mundial, debiendo su importancia económica
fundamentalmente a su probada capacidad como vectores de numerosas enfermedades
virales, además de ocasionarle serios daños a los cultivos agrícolas al provocar el déficit de
grandes cantidades de savia en sus tejidos, produciéndoles en muchos casos
malformaciones y propiciar con el líquido azucarado que expulsan, el desarrollo de
fumagina, agente causal: C citri, que limitan el proceso fotosintético de las plantas.
En el cultivo de los cítricos, los áfidos cobraron especial importancia económica a partir del
año 1946 en que se destaca por Meneghine su efecto como vector de enfermedades virales
de importancia en el cultivo así como por los estudios llevados a cabo para determinar la
transmisión de la enfermedad del Virus de la Tristeza de los Cítricos (Citrus Tristeza Virus,
CTV) por el áfido Toxoptera citricida (Kirkaldy).
Para dar una visión del poder devastador de la enfermedad, nos referimos que en la
Argentina destruyó entre 1930 y 1940 más de 10 millones de árboles injertados sobre
patrón de naranjo agrio (Citrus aurantii L.), en el Brasil, entre 1937 y 1949 murieron más
de 6 millones de árboles sobre patrón de naranjo agrio (FAO, 1996) y en España por solo
citar estos tres caos, desde su aparición en 1957 ha provocado la muerte de unos 6 millones
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de árboles y es la causa del decaimiento progresivo de numerosas plantaciones de este
cultivo (Moreno et al., 1982). Rocha- Peña et al. (1995) refieren que a partir de la aparición
del T. citricida en Venezuela en el periodo de 1976 hasta 1987 murieron 6 millones de
arboles de cítricos. En 1993 fue detectado en Cuba el pulgón pardo de los cítricos
Toxoptera citricida Kirkaldy, que se introdujo por el extremo oriental del país (FAO,
1993).
En la preparación de la presente compilación bibliográfica se ha tenido el propósito de
contribuir al ordenamiento de los conocimientos que se poseen de esta importante familia
de insectos plagas, con la finalidad de estimular su estudio.
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Generalidades
Morfología
Los áfidos plagas de los cítricos pertenecen a la familia Aphididae del orden Homóptera
(Comstock, 1966), cuyas características generales más importantes son: las de poseer
antenas de 5 ó 6 segmentos, los dos primeros (segmentos basales) cortos y anchos y de 3 a
4 (usualmente 4) más finos y alargados, los cuales constituyen el llamado flagelo. En una
parte de los artejos (segmentos) de las antenas (por lo general en el III o en el IV) los áfidos
pertenecientes a esta familia presentan órganos sensoriales, llamados rinarios secundarios,
además de los rinarios primarios que poseen situados uno en el último segmento,
justamente en la base del processus terminalis y el otro en la parte terminal del penúltimo
segmento. Los ápteros por lo general están desprovistos de los rinarios secundarios.
El processus terminalis es la porción del último segmento que se encuentra situada entre el
margen distal del rinario primario y el extremo terminal del mismo. Las antenas están
insertas directamente sobre la frente o sobre unas protuberancias del vértex llamadas
tubérculos antenales.
La cabeza generalmente está bien diferenciada del tórax tanto en las formas aladas como en
las ápteras, poseyendo comúnmente grandes ojos compuestos que con frecuencia tienen en
su margen posterior una porción llamada triomatido o tubérculo ocular. Los alados poseen
además tres ocelos normales.
El tórax se compone de tres segmentos de tamaño progresivamente creciente: pro, meso y
metatórax. El mesotórax de los alados ostenta protuberancias esclerosadas o lóbulos
torácicos, casi siempre de un negro brillante. Las alas son relativamente grandes y
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dispuestas en posición de reposo, se encuentran verticalmente encima de abdomen. Las alas
anteriores son de mayor tamaño que las posteriores, teniendo la vena media (M) de las alas
anteriores doblemente bifurcada, excepto en Toxoptera aurantii (Boyer de Fonscolombe)
que comúnmente posee una sola bifurcación.
El abdomen está bien diferenciado del tórax en los alados y se encuentra formado por ocho
segmentos evidentes y por el terguito del segmento IX (la cauda).
En la unión de los segmentos V y VI poseen un par de sifúnculos también llamados
cornículos o sifones los cuales son de forma y longitud muy variables Las patas son de
longitud desigual, siendo las posteriores más largas que las anteriores; las tibias son más
largas que lo fémures y presentan con regularidad fuertes pelos en su parte distal. Los tarsos
poseen dos segmentos, siendo el basal el más pequeño, el segundo termina en el pretarso
que tiene dos uñas o ganchos y en el empodium, que es el portador de los pelos empodiales,
en la extremidad del segundo artejo tarsal existen a veces, otros pelos sensoriales
El rostro o labium está compuesto por cinco segmentos; el V por lo general es muy
pequeño y está parcialmente o totalmente fusionado con el segmento IV (Holman, 1974).
Metamorfosis
Los áfidos poseen metamorfosis paurometábola o gradual; siendo todos sus estadios de
desarrollo (ninfas) parecidos a la forma adulta (imagos).La mayoría de las especies tienen
cuatro estadios ninfales; emergiendo el imago después de la cuarta muda. Las ninfas del
primer estadio se caracterizan por su pequeño tamaño; por el reducido número de
segmentos antenales que poseen (4-5) y por tener pocos pelos, especialmente en el dorso y
en los tarsos. Los sifúnculos, la cauda, los tubérculos antenales y otras estructuras se
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encuentran en sus etapas iniciales, pudiendo estar algunas de ellas ausentes (Metcalf y
Flint, 1965; Holman, 1974).
En muchas especies de la familia Aphididae las ninfas del primer estadio tienen una hilera
de largas cerdas en la superficie interior de las tibias posteriores. Estas cerdas rastrales por
lo general desaparecen en las ninfas más viejas y en los adultos. En las hembras del género
Toxoptera se transforman en conos bajos que representan un componente del órgano
estridulador que los mismos poseen (Holman, 1974).
Los áfidos desarrollan el número total de sus segmentos antenales después de la primera o
segunda muda. Entre las últimas estructuras que aparecen se encuentran los rinarios
secundarios, los escleritos dorsales y la forma típica de la cauda. Por lo general, la
determinación de si será áptero o alado se puede efectuar en el segundo o tercer estadio por
las dimensiones del mesotórax (Holman, 1974).
Las hembras sexuadas son casi siempre ápteras y los machos son alados, más raramente
ápteros (Bonnemaison, 1964).
La aparición de las formas sexuadas depende principalmente de la duración del día, en la
mayor parte de las especies en las zonas templadas, las sexúparas aparecen a lo largo del
mes de agosto y las formas sexuadas a partir del mes de septiembre, es decir, cuando la
duración del días es de 12 y media a 13 horas. Hay especies en las cuales la aparición de la
forma sexuada depende de factores internos y es, por tanto, independiente del período de
duración de la luz del día (Aphidula farinosa Gme, Disaphis derecta Walk, etc.)
(Bonnemaison, 1951).
Holman (1974) plantea que como resultado de diversas investigaciones se ha llegado a la
conclusión que en las zonas tropicales la biología de los áfidos guarda una estrecha relación
con la temperatura; por lo que los rasgos que han desarrollado como adaptaciones al clima
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templado, por ejemplo: los ciclos de generaciones, se encuentran afectados, desarrollándose
exclusivamente por reproducción partenogenética, por lo que solo producen dos formas:
vírgenes aladas y vírgenes ápteras, denominándose a este ciclo anholocíclico.
En las regiones tropicales las colonias de áfidos están constituidas por ninfas de diversos
estadios de desarrollo y por hembras ápteras o aladas, siendo estas últimas la forma
migratoria de estos insectos. La aparición de las hembras aladas en las colonias depende de
diversos factores como son: el estadio fisiológico de la planta hospedera, el efecto de grupo
(La cantidad de individuos que forman la colonia) y las condiciones climáticas específicas
(Fernández del Amo, 1994).
En los trópicos los machos de algunas especies se desarrollan en determinadas ocasiones,
esto es explicado por Holman (1974) porque su desarrollo está determinado más por el
período de luz que por la condiciones de temperatura.
Carmele (1975) hace referencia a ejemplares de machos alados de Macrosiphum
euphorbiae (Thomas) en Venezuela siendo el primer reporte de la aparición de formas
sexuales para ese país. El autor indica la posibilidad de que los machos aparecieran debido
a las condiciones de baja temperatura y por la poca incidencia de luz solar en el laboratorio
en que fueron criados.
En Cuba han sido encontrados machos de Myzus persicae (Sulzer). En diciembre de 1967
en uno de los puntos más altos de Cuba (Pico Cuba, Sierra Maestra) se encontraron varias
hembras sexuales de Schizaphis graminum (Rond) (Holman, 1974).
En los trópicos las formas sexuadas no juegan ningún papel determinante en la
reproducción de los áfidos; siendo la vía de reproducción partenogenética la fundamental;
por lo que el ciclo holocíclico carece de importancia, si hemos hecho mención del mismo
ha sido para resaltar que en nuestras condiciones, gracias al clima que poseemos lo áfidos
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tienen a posibilidad de reproducirse durante todo el año por la vía más rápida
(partenogenéticamente); lo que les permite alcanzar en breves plazos altas densidades
poblacionales.
Desde el punto de vista biológico en los países de clima templado pueden distinguirse dos
categorías de áfidos, en la primera se encuentran aquellas especies que son capaces de
efectuar su ciclo completo sobre la misma planta o sobre vegetales muy cercanos, a estas
especies se les denomina monoicas. La segunda categoría comprende aquellas especies que
para el completamiento de su ciclo necesiten dos plantas hospedantes diferentes,
llamándose planta primaria o principal a aquella donde la especie desarrolla sus hembras
normales (sexuales) y planta huésped secundaria donde se desarrollan varias generaciones
de hembras partenogenéticas aladas o ápteras, durante la mayor parte de la estación
vegetativa, a estas especies se les conoce como dioicas o heterocíclicas (Bonnemaison,
1964).
En los países de clima tropical los áfidos se ven obligados a efectuar continuas búsquedas
de huéspedes con las cuales suplir sus necesidades de alimentación durante las distintas
épocas del año, por lo que el espectro de plantas hospederas se amplía, observándose las
formas aladas de diferentes especies en plantas que no le son propicias o que le desagradan.
Holman (1974) planteó que en las condiciones tropicales se observa en la mayoría de las
especies de áfidos una tendencia evidente a ampliar el espectro de plantas hospederas. Lo
señalado por Holman puede ser ilustrado con el ejemplo de Toxoptera aurantii, el cual se
muestra sumamente polífago en los países de las regiones tropicales, mientras que en las
zonas del Mediterráneo, California, Chile y Sudáfrica es conocido prácticamente sólo como
plaga de los agrios (Bayer, 1968).
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Por lo antes expuesto, en lo trópicos la clasificación de las plantas huéspedes de áfidos se
pudiesen dividir en dos categorías: preferenciales y no preferenciales y eventuales,
entendiéndose por plantas huéspedes preferenciales aquellas que le permitan a una especie
determinada de áfidos desarrollarse libremente en sus dos estados (ninfal e imaginal) y no
preferenciales o eventuales a aquellas que solo le brindan alimento por un período de
tiempo limitado a la forma alada (migrante) pero son incapaces de servirle de huésped al
estado ninfal o si lo realizan lo hacen de forma deficiente.
Biología de los áfidos de los cítricos
En condiciones tropicales se han desarrollado estudios acerca de la biología de los áfidos.
Según Paddock (1919) citado por Puga (1981) demostró que el ciclo de Aphis gossypii
(Glover) varía según la temperatura y la humedad relativa que prevalezcan durante su
desarrollo. El período más corto requerido para esta especie completar su desarrollo
postembrionario fue de 3 días cuando la temperatura media era de 28,9°C y la humedad
relativa de 71,3%. El período más largo lo obtuvo con temperaturas de 29,1°C y la
humedad relativa de 68,3%.
Esta especie, según Paddock (1919), también es afectada por las temperaturas altas en su
período reproductivo acortándose el mismo a medida que suben las temperaturas. A 29,9°C
y con una humedad relativa media de 59,6% el mismo solo fue de 9 días y las hembras
produjeron un promedio de 20 ninfas cada una. Sin embargo, con temperaturas medias de
23,1°C y con una humedad relativa media de 65,1% el período reproductivo promedio
alcanzó los 24,1 días. El número de ninfas producido por hembra varió según la generación.
La mayor cantidad producida por una hembra fue de 154 en un período de 29 días a una
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temperatura media de 20,4°C y una humedad relativa media de 59,6%. El promedio de
ninfas alcanzado por cada hembra en esas condiciones fue de 84,4.
De los estudios realizados este autor concluyó que esta especie era susceptible a los
cambios de temperatura afectándose todos los estadios de su desarrollo durante los períodos
más calientes del año; reduciéndose su longevidad y su reproducción.
Reinard (1927) obtuvo 59 generaciones en un año de Aphis gossypii sobre plantas de
algodón en el laboratorio manteniéndola en condiciones favorables; lo que nos indica la
gran capacidad reproductiva de esta especie.
Toxoptera aurantii a temperaturas de 25°C completa su ciclo en solo 6 días; en cambio, a
15°C el mismo se extiende a alrededor de 3 semanas y con temperaturas superiores a los
30°C se paraliza (Bayer, 1968).
En Cuba, estudios realizados con Myzus persicae a temperaturas de 5, 10, 15, 20, 25 y 30°C
y con una humedad relativa de 60-70% se comprobó que las bajas temperaturas retardan su
desarrollo, mientras que las altas producen un efecto contrario, aunque a 30°C la especie
sobrevive pero es incapaz de reproducirse. La temperatura óptima para el desarrollo de esta
especie con la humedad relativa antes señalada fue entre los 20 y 25°C (Jiménez, 1979).
Holman (1974) plantea que bajo condiciones favorables el desarrollo postembrionario de
las especies más pequeñas como Aphis gossypii o Aphis craccivora, tarda más o menos 4
días.
Fernández del Amo (1994) señala que Toxoptera citricida requiere para su desarrollo ninfal
entre 6 y 7 días una temperatura aproximada de 25ºC, su longevidad está entre los 16 y 22
días y su fecundidad es de 40 a 68 ninfas por hembra. El ciclo de vida de T. citricida es
menos complejo que en la mayoría de los áfidos ya que es anholocíclico, presentándose
todo el año hembras vivíparas partenogenéticas (Halbert y Brown, 1998). Jiménez y Peña
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(1998) determinaron que T. citricida pasa por 4 estadios ninfales y completa una
generación en alrededor de una semana cuando se le mantiene sobre cultivares de naranja o
toronja a temperatura media de 24.8ºC y humedad relativa media de 67.2%.
De lo antes señalado se puede concluir que la temperatura es un factor que interviene
directamente en el desarrollo de las diferentes especies, acelerándolo, retardándolo o
deteniéndolo además de influir en la longevidad y reproducción de las mismas.
Notas sobre las principales especies de áfidos presentes en Cuba
Con relación a los áfidos presentes en el mundo, Hermoso de Mendoza (1994) señala que
han sido reportadas 26 especies sobre el género Citrus, todas pertenecientes a la subfamilia
Aphidinae de la familia Aphididae.
Talhouk (1975) en su trabajo considera como las especies más importantes a: Toxoptera
citricidus Kirkaldy, Aphis gossypii Glover, Aphis citricola , Toxoptera aurantii y al Myzus
persicae. Stroyan (1961) además de las ya citadas por el autor anterior, hace referencia a
otras tres especies de relativa importancia económica: Aphis craccivora, Macrosiphum
euphorbiae y Aphis nerii.
Para los cítricos en Cuba se ha citado la presencia de 6 especies: Aphis spiraecola, Aphis
craccivora, Aphis gossypii, Aphis nerii, Toxoptera aurantii y Myzus persicae. Otras 7 de las
26 señaladas para este cultivo en el mundo se encuentran presentes en el país pero en otros
cultivos: Rhopalosiphum maidis, Aphis helianthi, Brachycaudua helichrysi, Aulacorthum
solani, Macrosiphum euphorbiae, Myzus ornatus y Pentalonia nigronervosa y otras dos es
probable que se encuentren en Cuba: Brachycaudus (Acaudus) persicae y Hyadaphis
coriandri (Fernández del Amo y Díaz, 1990). En 1993 fue detectado en Cuba el pulgón
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pardo de los cítricos Toxoptera citricida Kirkaldy, que se introdujo por el extremo oriental
del país (FAO, 1993). Como las especies más importantes para Cuba se encuentran
Toxoptera citricida Kirkaldy, Toxoptera aurantii (Boyer de Fonscolombe), Aphis citricola
Van der Goot y Aphis frangulae gossypii Glover (Fernández del Amo, 1995).
Las características que a continuación damos de las especies señaladas para los cítricos en
Cuba, es muy breve y solo recoge aquellos caracteres diferenciales que sirven de una forma
práctica para realizar la identificación de estas especies con la simple ayuda de una lente de
bolsillo. Aunque es necesario señalar que en caso de presentarse dudas en la identidad de la
especies que se observan, proceder a la toma de muestra y realizar el montaje de los
ejemplares para su posterior clasificación la cual se podrá realizar utilizando para ello
claves especializadas. El ordenamiento que a continuación le damos a las diferentes
especies está dado para facilitar su diferenciación.
Aphis citricola: El pulgón verde de los cítricos, el cual se le conoció como Aphis
spiraecola, suele ser una de las especies más abundantes y de mayor permanencia sobre
Citrus en Cuba y en otras regiones del mundo, es de color verde, hasta verde amarillento;
con los sifúnculos, las antenas y la cauda negros. Sus antenas son cortas. Los alados son
negros con el abdomen verdoso y las tibias pálidas. Sus colonias están formadas por
individuos de coloración semejante, siendo los mismos casi unicolor, produciendo
malformaciones en los brotes que atacan, lo que hace fácil distinguir sus colonias.
Aphis gossypii: El pulgón de los melones es un áfido de color y tamaño extremadamente
variables, sus colonias sobre Citrus en Cuba no son tan frecuentes como las de la especie
anterior y por lo general están constituidas por ejemplares de colores diferentes,
característica esta que sirve para su diferenciación con las otras especies. Los más pequeños
o inmaduros son de tonalidades más claras. Los ápteros frecuentemente presentan
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tonalidades de verde sucio, verde grisáceo hasta verde oscuro, jaspeado con verde y
también se encuentran ejemplares verde amarillento, amarillo anaranjado o amarillo sucio,
con las partes medias de las antenas y casi la totalidad de las tibias pálidas. Los alados son
de color negro con el abdomen amarillo o verdoso y con la parte media de las tibias pálidas.
La cauda en ápteros y alados son siempre mucho más claras que sus sifúnculos,
característica esta que sirve para su identificación con la especie descrita anteriormente.
Sobre los cítricos en Cuba se han observado colonias de esta especie de color anaranjado
las cuales presentaban características diferenciales con las dadas anteriormente para este
especie (Fernández del Amo, 1990).
Myzus persicae: Afido sumamente polífago, en cítricos no forma colonias sino se encuentra
disperso entre las colonias de Toxoptera o de Aphis. Es de color verde mate uniforme más o
menos claro o rosáceo y se distingue de las anteriores por poseer largos sifúnculos en forma
de cava de color pálido con sus ápices oscuros que suelen estar en direcciones
convergentes; la cauda es del color del cuerpo.
Toxoptera aurantii: Afido de color negro carmelita verdoso, fácil de reconocer su forma
alada por poseer los segmentos antenales III y V pálidos con sus ápices oscuros, además
poseen una banda oscura casi negra en el borde de las alas anteriores (el pterostigma)
visible a simple vista. La venación de las alas anteriores posee la vena media (M) con una
sola bifurcación. Las patas poseen la parte media de las tibias pálidas.
Toxoptera citricida: Es de color negruzco reluciente parecido en general al T. aurantii,
aparte de su tamaño medio algo mayor, se diferencia de este por poseer los alados su tercer
segmento antenal enteramente negro, seguido del cuarto de color claro, con sus alas
anteriores sin el pterostigma ennegrecido y con la vena media (M) con doble bifurcación.
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Para poder distinguir las formas ápteras de ambas especies de Toxoptera es necesario la
observación al microscopio (Fernández del Amo, 1994).
Aphis craccivora: Esta especie es más bien una plaga de las leguminosas; pero a veces se
encuentra sobre los cítricos. Tanto en los ápteros como en los alados predomina el color
negro brillante el cual contrasta con el color blanquecino de la parte media de las antenas y
la mayor parte de las patas.
Las formas jóvenes se diferencian por ser de color grisáceo y estar recubiertas de un
polvillo ceroso. Los alados no poseen el pterostigma oscurecido y la vena media (M) posee
doble bifurcación que la diferencia del T. aurantii.
Aphis nerii: Afido de color amarillo brillante hasta amarillo anaranjado, con antenas,
sifúnculos, cauda y la mayor parte de las patas negras fácil de distinguir del resto de las
especies por su coloración y relativo mayor tamaño.
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Importancia económica de los áfidos plagas de los cítricos
Los áfidos son parásitos específicos de las plantas poseyendo características que los
convierten en plagas temibles de los cultivos agrícolas. Entre las mismas se encuentra su
forma de alimentación, su reproducción partenogenética y vivípara, la alternancia de
hospedantes y la capacidad de sus formas aladas para migrar a grandes distancias.
Los daños que ocasionan los áfidos se pueden agrupar en dos tipos: el primero es el que
producen al alimentarse de la savia y se denomina daño directo y el que producen al
transmitir enfermedades virales o por producto de la excreción de los carbohidratos en
forma de miel posibilitando el desarrollo de hongos, denominándose como daños
indirectos.
Al cultivo de los cítricos entre los daños directos que le interfieren los áfidos se encuentra
el déficit de grandes cantidades de savia en los tejidos atacados; los que pueden producir
malformaciones, retardo o paralización del crecimiento, en los brotes jóvenes atacados y
por consiguiente en la planta en general, provocando retrasos en las entradas en producción
de las plantaciones jóvenes cuando son fuertemente atacadas.
Son particularmente dañinos sus ataques cuando se alimentan de las flores o sobre sus
pedúnculos afectándolas de tal forma que la mayoría se vuelven incapaces de dar frutos.
También pueden provocar la caída de los frutos jóvenes si se alimentan de la savia de sus
pedúnculos o provocarles daños en la corteza en los cuales se aprecian desigualdad o
engrosamiento ligero en algunas porciones (Fernández del Amo, 1990).
Entre los daños indirectos se encuentra el de propiciar con el líquido azucarado que
expulsan el desarrollo del hongo de la fumagina Capnodium citri Berk & Deson, el cual
limita el proceso de fotosíntesis de la planta, reduciendo considerablemente las cosechas.
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Los daños directos han sido poco estudiados, no prestándole hasta el momento la debida
atención que los mismos merecen, inclinándose más los investigadores a estudiar los daños
indirectos que los áfidos producen, sobre todo como vectores de enfermedades virales.
En Cuba por los estudios realizados sobre la dinámica poblacional de los áfidos en cítricos
(Picornel, 1979; Mandina et al., 1980; Pérez et al., 1980; Robbio y Fernández del Amo,
1981 y Fernández del Amo y Robbio, 1983; Fernández del Amo, 1990) se conoce que sólo
Aphis citricola y Toxoptera aurantii son capaces de producir daños de consideración a las
plantaciones de forma directa.
Otras dos especies que en ocasiones adquieren niveles poblacionales considerables son al
Aphis gossypii y el Aphis craccivora. Las otras dos restantes (Myzus persicae y Aphis nerii)
se pueden considerar como visitantes ocasionales de los cítricos, por lo que el daño directo
que pueden ocasionar es muy limitado (Fernández del Amo y Díaz, 1990).
El principal daño indirecto de los áfidos es su papel como vector de diversos virus que
ocasionan importantes enfermedades en las plantas. T. citricida es el vector más importante
vector del virus de la Tristeza dada su alta eficiencia de transmisión de razas severas de
CTV y su prolífica reproducción resultante sobre los cítricos (Yokomi et al., 1994). Este
autor también da a conocer que esta especie causa daños directos significativos a los
cítricos originados por la succión de la savia de las hojas y los tallos. Sin embargo,
exceptuando al Aphis nerii, las restantes especies han sido citadas como vectores de la
Tristeza de los cítricos, adquiriendo por este concepto importancia económica.
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Los áfidos como vectores del virus de la Tristeza de los Cítricos y los factores que
inciden sobre su eficiencia
Según Carter (1966), la capacidad de los áfidos como vectores de los virus en plantas se
estableció al principio de la segunda década del presente siglo, cuando diferentes
investigadores lograron la transmisión de algunos virus por distintas especies de áfidos.
El número de virus de plantas en que se ha demostrado la participación de los áfidos como
vectores es hoy muy grande; son más que los portados por cualquier otro tipo de insectos,
en particular, una especie de áfido, Myzus persicae, transmite casi cincuenta virus
diferentes.
El virus de la Tristeza de los cítricos (CTV) es un closterovirus que provoca diversos
síntomas en los cítricos, siendo el más importante el declinamiento rápido en los árboles
injertados sobre patrón agrio y el stem-pitting. La Tristeza es muy probable que sea la
enfermedad más seria de los cítricos y aún está poco descifrada, así como la transmisión de
dicha enfermedad (Michaud, 1998).
Desde el descubrimiento realizado por Meneghini en 1946 sobre la transmisión de la
Tristeza por el áfido Toxoptera citricidus, el estudio por los áfidos de los agrios cobró una
relevante importancia para los países productores de cítricos. Dickson et al. (1951)
realizaron estudios en California para la búsqueda de nuevos posibles agentes transmisores
al no existir en esa zona la presencia de Toxoptera citricidus y estar comprobada la
dispersión de la enfermedad por vectores. En sus investigaciones estos autores concluyeron
que Aphis gossypii era capaz de transmitir la tristeza pero de forma menos eficiente que
Toxoptera citricidus. Norman y Grant estudiaron los posibles vectores de esta enfermedad
en la Florida determinando para esta región como transmisores de la misma a Aphis
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citricola (1954) y a Toxoptera aurantii (1956). Actualmente, hay 5 especies de áfidos
reportadas en Florida, incluyendo a Aphis craccivora, Aphis gossypii, Aphis spiraecola,
Toxoptera aurantii y Toxoptera citricida, siendo este último común encontrarlo en las áreas
infestadas con Tristeza (Halbert y Brown, 1998).
Varma et al. (1960) en la India comprobaron que Myzus persicae también podía
transmitirla y años más tarde, en 1965 reportaron a Aphis craccivora y al Uroleucon
(Uroleman) jacea como vectores de la Tristeza para esa región.
Vectores de la Tristeza y sus descubridores respectivos.
1. Toxoptera citricida: Meneghini (Brasil, 1946)
2. Aphis gossypii: Dickson et al. (California, 1951)
3. Aphis citricola (Aphis spiraecola): Norman y Grant (Florida, 1954)
4. Toxoptera aurantii: Norman y Grant (Florida, 1956)
5. Myzus persicae: Varma et al. (1960)
6. Aphis craccivora: Varma et al. (India, 1965)
7. Uroleucon jacea: Varma et al. (India, 1965)
De las especies antes mencionadas Toxoptera citricida es el vector más eficiente del virus
de la Tristeza de los cítricos (Raccah et al., 1989; Michaud, 1998), seguido de A. gossypii y
A. citricola (Grisoni y Rivière, 1993).
Dentro de los factores que influyen en la transmisión del virus de la Tristeza que debemos
tener en cuenta como uno de los más importantes, es el referente a las densidades
poblacionales de las diferentes especies de áfidos. En España, las especies responsables de
la dispersión del CTV son A. citricola, que es menos eficientes transmitiendo el virus pero
es más abundante y A. gossypii, que es un vector más eficiente pero menos abundante
(Hermoso de Mendoza et al., 1984). Roistacher y Bar-Joseph (1987) determinaron que A.
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gossypii es tan eficiente como T. citricida transmitiendo determinados aislados de CTV, sin
embargo, A. gossypii estaba presente en bajas poblaciones en el verano, es ineficiente como
vector a elevadas temperaturas y está presente en un porcentaje mucho menor que el resto
de los áfidos presentes en los cítricos. Sin embargo, Gottwald et al. (1996) informaron
sobre investigaciones realizadas en España y California donde A. gossypii aparece más
frecuente en las plantaciones de cítricos; mientras que esto puede representar una
adaptación a los cítricos de diversos biotipos de esta especie de áfido, esperándose un
incremento de la dispersión del virus por este vector. Otros vectores que contribuyen a la
dispersión del virus son Aphis spiraecola y Toxoptera aurantii, que son más ineficientes
como vectores pero presentan grandes poblaciones sobre este cultivo.
Otro factor a tener en consideración es la teoría elaborada por Bar-Joseph (1978) que se
fundamenta en que siendo la Tristeza un complejo viral, la misma está a expensas que por
diferentes causas, se produzcan desequilibrios en su composición, los cuales faciliten su
transmisión hasta por aquellas especies que de un principio no la transmitían o lo hacían de
forma muy deficiente, esta pudiera ser la razón que explicaría el porqué en áreas donde no
habitaba Toxoptera citricida como son California, Florida, España e Israel, después de
introducido el CTV a través de yemas infestadas, hubo un retardo hasta de 30 años sin que
se produjese la diseminación natural de la enfermedad. Al referirse a este aspecto, Navarro
(1981) explicó que lo elaborado por el autor se refiere más que al surgimiento de nuevos
vectores, al desequilibrio de las razas del complejo viral dentro del árbol infestado, lo cual
es útil para explicar el caso de California, donde el componente Seedling-yellow está
siendo transmitido por Aphis gossypii. Esta teoría explica un aumento en la transmisión de
CTV por Aphis gossypii, donde se sugiere que diversos aislados del virus se transmiten por
Toxoptera citricida y no por Aphis gossypii. La presencia de formas no transmisibles del
19
virus reduce la dispersión de esta enfermedad (Roistacher y Bar-Joseph, 1987; Michaud,
1998).
Además de los factores anteriormente explicados (densidad poblacional y tipo de raza
presente) en la efectividad de las distintas especies de áfidos influye también el factor
temperatura, el mismo ha sido estudiado por Bar-Joseph y Loebenstein en Israel (1973),
obteniendo como resultados que a mayor temperatura menor eficiencia presentan las
transmisiones realizadas por Aphis gossypii.
Otro factor estudiado ha sido la relación existente entre el tiempo de adquisición y el
tiempo de infección, a medida que aumentan estos factores también aumenta la efectividad
de las transmisiones, lo cual quedó probado por experiencias realizadas por Raccah et al.
(1975), en Israel. El virus de la Tristeza es transmitido por diversas especies de áfidos de
manera semipersistente, transmitiendo el virus de 24 a 48 horas después de adquirirlo
(Raccah et al., 1989; Yokomi et al., 1994). La eficiencia en la transmisión ya ha sido
planteada anteriormente.
Otro aspecto de importancia en la transmisión del CTV por los áfidos, es la relativa al
donante. Norman y Grant (1954) obtuvieron en sus trabajos que la inoculación es
influenciada por la variedad de cítricos utilizada como fuente de inóculo. La naranja
Temple que fue relacionada con los descubrimientos de los primeros campos infestados por
la Tristeza en la Florida, ha probado ser una buena fuente de inoculación por transmisión
por áfidos en condiciones de laboratorio. Cambra (1983) planteó que los pomelos se
muestran como donantes pobres de la Tristeza, al parecer porque en las partes jóvenes de su
follaje contienen una baja concentración de las partículas virales. Bar-Joseph y Carson
(1983) en estudios realizados comprobaron una mayor atracción de Aphis gossypii hacia las
20
naranjas y pomelos que sobre los limones, lo cual es otro aspecto a considerar en los
estudios de dispersión de esta enfermedad.
La transmisión de CTV por los áfidos depende de muchos factores, en los cuales está
incluido la especie de cítrico empleada como injerto o como patrón. Hermoso de Mendoza
et al. (1988) determinaron que utilizando a Aphis gossypii como vector, los niveles de
transmisión más bajos se obtuvieron cuando se trabajó con plantas de limón, tanto en el
injerto como en el patrón, comparando con la naranja dulce y la mandarina, mientras que
entre estas dos especies no se presentaron diferencias significativas al emplearlas como
patrón o como injerto, indistintamente.
González (1979) plantea la importancia de la susceptibilidad del huésped, definiendo como
susceptibilidad el estado en que se encuentra una planta propensa al ataque de un
determinado patógeno, pudiendo ésta variar de acuerdo con los factores ambientales en un
mimo individuo, variedad o especie y la misma está sujeta además a sufrir cambios por
variaciones en las características genéticas. Broadbent (1964) nos presenta la situación con
más amplitud, explicando que la distribución de un virus no dependerá solo de sus fuentes
y vectores, sino que la susceptibilidad del huésped sano juega un importante papel y está
influida, además de por los factores ambientales, por la edad. González (1979) muestra los
factores que intervienen en la patogénesis de la infección en el caso de la Tristeza de los
Citrus y los agrupa de la siguiente forma:
Susceptibilidad - resistencia a la contaminación, o sea, el grado de la planta a ser penetrada
por el virus, realizada por vectores. El naranjo agrio, el limón y la mandarina “Dancy”
presentan hipersensibilidad al ataque de los áfidos y los puntos de penetración se necrosan.
Según Rocha-Peña et al. (1995) la lima mexicana es la planta indicadora más sensible al
virus de la Tristeza, sin embargo, la severidad de todos los síntomas de esta enfermedad no
21
se reflejan como en otras especies. Otro de los factores que se plantea por González (1979)
es la capacidad de multiplicación de los tejidos de la planta, donde el naranjo dulce y el
mandarino tienen elevada multiplicación, seguidos de las toronjas y las limas, siendo menor
en el agrio, el limón y la mandarina “Dancy”, además del grado de susceptibilidad -
resistencia de la planta a la patogénesis viral, o sea, tolerancia al desarrollo del virus. La
menos tolerante será el naranjo agrio (Rocha-Peña et al., 1995), lo que la hace la más
susceptible y la naranja dulce la más tolerante.
En el caso de combinaciones patrón - injerto, la susceptibilidad – tolerancia será la suma de
los correspondientes a patrón – injerto.
22
Métodos de lucha contra los áfidos de los cítricos
Enemigos naturales
Una de las características esenciales de los pulgones es su alto potencial biótico, lo que les
permite en un breve plazo alcanzar poblaciones elevadas, las cuales son contrarrestadas por
la acción de diferentes agentes biológicos.
Bruner et al. (1975) mencionan como enemigos naturales del A. gossypii en Cuba a
Lisiphlebus testaceipes (Cress), parásito interno perteneciente al orden Hymenóptero y
como depredadores a las larvas de los Dípteros de la familia Syrphidae, entre las cuales
relaciona a la especie Baccha clavata (F), otro grupo importante señalado por este colectivo
de autores para esta especie es al que pertenecen las cotorritas (Orden Coleóptera, familia
Coccinellidae) cuyos adultos y larvas se alimentan de áfidos, mencionando a las especies
Cycloneda sanguinea L y a Hippodamia convergens Guer. El pulgón verde de los cítricos,
A. citricola, también se encuentra atacado por los mismos enemigos naturales que A.
gossypii, exceptuando a Lysiphlebus testaceipes que no lo parasita; sin embargo, Cabrera et
al. (1999) refieren la importancia de la acción reguladora de parásitos y depredadores
como: Lysiphlebus testaceipes (Cress.), Cycloneda sanguinea Csy, Scymmus roseicollis
Muls y Pseudodorus clavatus (F), en Cuba.
Muma et al. (1975) al referirse a los enemigos naturales de los áfidos en la Florida,
mencionan a L. testaceipes como parásito del A. citricola y del T. aurantii, mientras que
Michaud (1999) plantea que Lysiphlebus testaceipes es el único parasitoide primario de los
áfidos allí presentes, sin embargo, el mismo autor en el año 2000 refiere que el parasitismo
constituye la menor fuente de mortalidad de A. citricola y Toxoptera citricida.
23
Según criterios de otros autores, los hospederos primarios de L. testaceipes son A. gossypii
y T. aurantii, pero ninguna de estas especies son abundantes en ese región. T. citricida es
atacado fuertemente por Lysiphlebus testaceipes, donde generalmente las larvas desarrollan
un estado momificado del áfido, pero pocos adultos parásitos (avispas) emergen (Yokomi y
Tang, 1996; Michaud y Browning, 1999).
En las condiciones de Cuba es frecuente observar a las colonias de T. aurantii, A. gossypii,
A. craccivora parasitadas por el L. testaceipes pero no sucede así con las colonias de A.
citricola ni aún cuando este áfido se encuentra mezclado con las especies antes
mencionadas, lo cual indica que en nuestras condiciones, este eficiente parásito no ataca al
A. citricola lo cual coincide con lo planteado por Bruner et al. (1975); sin embargo, en años
posteriores en la región central de nuestro país, fue informada una especie del género
Lysiphlebus – lysiphlebus sp. como parásito de A. citricola (Mendoza y Gómez Sousa,
1983), que coincide con estudios realizados recientemente donde se reporta la presencia de
Lysiphlebus testaceipes como enemigo natural de A. citricola (Cabrera et al. 1999).
En investigaciones realizadas en la zona de Jagüey Grande, en nuestro país, para A.
citricola y T. aurantii fue informado el Coccinellido, Chilocorus stigma (Say) y larvas
pertenecientes a la familia Chrysopidae como enemigos naturales, además de las especies
entomófagas anteriormente citadas (Pérez, 1980). Un díptero perteneciente a la familia
Chaemydae – Leucopis sp. ha sido observado depredando áfidos de las especies A.
citricola, A. craccivora, A. gossypii y T. aurantii en diferentes regiones citrícolas del país.
Otro depredador que se encuentra en nuestras plantaciones alimentándose de áfidos es el
Coccinellido Delphatus pusillus (Leconte), que aunque de pequeño tamaño realiza una
labor meritoria (Fernández del Amo et al., 1983). En el mundo han sido citadas como
depredadoras de áfidos ciertas especies de ácaros los cuales se alimentan de manera más o
24
menos eficiente de pulgones (Allotrobium, Sericorthrobium, Rhyncholophus, Thisumena).
Otras especies de Odonatos, Ortópteros, Dermápteros, Tisanópteros (Leptothrips,
Aelothrips), Heterópteros, Lepidópteros se nutren de diversos insectos entre los cuales se
encuentran áfidos (Bonnemaison, 1964).
Sobre las poblaciones de áfidos también ejercen una acción biorreguladora los
entomopatógenos, especialmente los hongos. Muma et al. (1975) citan al hongo
Phycomycete – Entomophtora fresenii Nowakowski como biorregulador de las poblaciones
del A. citricola. En investigaciones recientes realizadas sobre poblaciones de Aphis
citricola y Toxoptera aurantii, en Cuba se ha encontrado la presencia del hongo Neozygytes
fresenii (Cabrera et al., 1999).
En Venezuela el hongo Verticillium lecanii (Zimm) ha sido reportado como un eficiente
control del Toxoptera citricida (Kirk) por Rondón et al. (1980). Este hongo en Cuba es
conocido como control natural de cóccidos en cítricos y otros cultivos ejerciendo su acción
biorreguladora sobre Saissetia hemisphaerica (Targ); Saissetia oleae (Bern);
Protopulvinaria pyriformis (Ckll) y Coccus hesperidum L. Batista et al. (1995) lo informan
como un control eficiente de poblaciones de T. citricida también. Sin embargo, en Florida
no fue encontrado sobre T. citricida (Michaud, 1999), y en Puerto Rico significó una fuente
de mortalidad de las colonias de esta especie en un solo sitio de los lugares estudiados
(Michaud y Browning, 1999).
Bonnemaison (1964) hace mención a la afección producida por la bacteria Bacillus lathyri
sobre A. fabae.
Batista et al. (1995) hacen referencia a la presencia de algunos enemigos naturales como
parásitos y depredadores que inciden sobre poblaciones de T. citricida. Dentro del grupo de
hongos biorreguladores de este vector se encuentra también Paecilomyces fumosorroseus,
25
del INISAV. Cabrera et al. (1998) reportaron para Cuba al hongo Erynia neoaphidis,
especie de Entomophthorales responsable de la epizootia a la que están sometidas
diferentes poblaciones de T. citricida, y se manifestó como su control biológico más
eficiente.
Teniendo en cuenta la importancia que se le concede a Toxoptera citricida a nivel mundial
por ser el vector más eficiente del virus de la Tristeza de los cítricos, se han realizado
diversos estudios. En Cuba está presente un complejo de enemigos naturales, dentro de los
cuales se encuentran parasitoides hymenópteros como Lysiphlebus testaceipes, Aphelinus
sp., dípteros como Pseudodorus clavata y Leucopis sp., depredadores coleópteros como
Cycloneda sanguinea y Scymnus roseicollis (Fernández del Amo, 1994; Batista et al.,
1995). Hasta ese momento no se encontraron hongos como biorreguladores, los cuales
fueron informados posteriormente por Cabrera et al. (1998). La presencia de Lysiphlebus
testaceipes y de Cycloneda sanguinea se evidencia en los estudios realizados por
Castellanos (1997), aunque la frecuencia de aparición de L. testaceipes en el área
muestreada durante los meses de julio a septiembre fue baja.
En estudios recientes realizados en Florida, se analizó el comportamiento de siete especies
de coccinélidos que conviven con colonias de áfidos en las plantaciones, para comprobar su
efecto como posibles biorreguladores. Las especies estudiadas fueron las siguientes:
Coccinella septempunctata L., Coleomegilla maculata fuscilabris (Mulsant), Coelophora
inaequalis F., Olla v-nigrum Mulsant, Hippodamia convergens Guerin, Cycloneda
sanguinea (L.) y Harmonia axyridis Pallas. El presente trabajo indica que Cycloneda
sanguinea y Harmonia axyridis, ambas especies de cotorritas, jugaron un papel importante
en el control de T. citricida y A. citricola. Sin embargo, C. sanguinea que presenta un
tiempo corto entre cada generación y capacidad reproductiva en ambas especies de áfidos
26
analizados, es la mejor opción en la lucha contra los áfidos (Michaud, 2000). Este resultado
coincide con estudios realizados por Michaud (1999), donde C. sanguinea y H. axyridis
fueron los más eficientes depredadores de T. citricida en Florida, mientras que en Puerto
Rico fueron C. sanguinea y Coelophora inaequalis.
Dentro del conjunto de depredadores de T. citricida encontramos también a las moscas
sírfides, realizando una función depredadora importante dentro de las poblaciones,
especialmente Pseudodorus clavatus, en Florida y Puerto Rico, y Ocyptamus fuscipennis en
Puerto Rico. Las sírfides incrementan sus poblaciones de primavera a otoño en ambas
regiones. Otros depredadores que no pertenecen a este grupo son: Cereaochrysa
lineaticornis, Chrysoperla rufilabris (Chrysopidae) y Micromus posticus (Hemerobiidae)
(Michaud, 1999).
Belliure y Michaud (2001) determinaron que Pseudodorus clavatus en estado larval se
alimenta de A. citricola y T. citricida, constituyendo un importante depredador de estas
especies de áfidos de los cítricos. Las colonias de T. citricida que son sometidas a la
depredación de estas moscas sufren un retardo en la producción de alados y producen
menos ápteros migrantes que las colonias que escapan de la depredación (Michaud y
Belliure, 2001). En condiciones de laboratorio se determinó que aunque Chrysoperla
plorabunda (Fitch) (Neuróptera) puede ser empleada como depredador de T. citricida,
experimentos de campo indicaron que esta especie no es efectiva en la lucha contra el
pulgón pardo de los cítricos (Michaud, 2001).
En nuestras condiciones donde el ciclo de generaciones de los insectos es ininterrupido (no
existe período de diapausa) por las condiciones climáticas que poseemos, los áfidos
requieren realizar diversas emigraciones de un hospedero a otro para garantizar su
27
alimentación, por lo que la relación entre sus enemigos naturales y ellos deberá ser
sumamente estrecha.
Los áfidos acuden a los cítricos durante los períodos de brotaciones permaneciendo en ellos
mientras los mismos le brinden el alimento necesario, emigrando posteriormente hacia otras
plantas hospederas. Este movimiento de un hospedero a otro, les permite a la vez de cierto
modo escapar de la acción de los insectos entomófagos; los cuales se presentan por lo
general ya cuando las poblaciones son altas y han causado cierto daño. No obstante, la
acción conjunta de estos biorreguladores es altamente meritoria, causando verdaderos
estragos en las poblaciones de áfidos, los cuales podrían ser mayores aún si contasen la
ayuda del hombre, que por el contrario ejerce en algunos casos, por el uso indiscriminado
de productos químicos una acción negativa sobre los mismos. La presencia de los hongos
entomopatógenos es propia de las épocas húmedas, ejerciendo poca acción en la
temperatura de seca.
El estudio de estos elementos biológicos; su reproducción masiva en condiciones
controladas para su posterior aplicación en el campo, al comienzo de la aparición de las
poblaciones de pulgones y una política adecuada del uso de los productos químicos
permitirán que los mismos aumenten considerablemente su acción beneficiosa, reduciendo
a niveles no económicos los daños directos que los áfidos nos ocasionan y podrían influir
positivamente en la disminución del daño que los mismos nos pudiesen ocasionar como
vectores de enfermedades virales.
28
Métodos cultura les
A veces existen diferencias bastante grandes de la sensibilidad entre diversas variedades de
una especie de planta con relación a los áfidos. Esto puede ser debido a una resistencia de la
variedad en relación con la saliva de los pulgones o al hecho que la composición química
de sus tejidos sea defavorable a una fecundidad grande (Bonnemaison, 1964).
En Cuba aunque no se han realizado estudios específicos sobre la atracción que ejercen los
diferentes cultivares y variedades, en relación con los áfidos de los cítricos, sí se ha
observado cierta mayor o menor atracción de uno de los cultivares en relación con otros
para las diferentes especies de áfidos (Fernández del Amo et al., 1983). Con el objetivo de
evaluar el comportamiento de la captura y la prefe rencia de vuelo de las diferentes especies
afídicas, se realizaron estudios en una zona del país, Isla de la Juventud, donde se
determinó que Aphis citricola fue la especie alada de mayor frecuencia en el cultivo del
toronjo (Citrus paradisi Macf.) seguido de Toxoptera aurantii, mientras que Aphis gossypii
es la especie menos frecuente en este cultivo (Estévez, 1998).
La determinación de la atracción que ejercen sobre las distintas especies de áfidos, los
cultivares y las variedades de cítrico, aportará nuevos elementos en la determinación de las
fluctuaciones poblacionales y de la dinámica de vuelo de las especies de áfidos para las
distintas zonas citrícolas del país, partiendo de su composición en especies y variedades lo
cual posibilitará conformar programas de lucha más adecuados contra los áfidos de los
cítricos.
29
Métodos de lucha: Biológicos y Químicos
En la adecuada selección de las medidas a tomar para el control de los áfidos se deberá
tener presente el tipo de daño que estén ejerciendo sobre el cultivo que deseemos defender
de su acción ya que se deberá actuar de diferente forma, en dependencia si el daño es
producido por los niveles poblacionales alcanzados por razones de su alto potencial biótico
o si el mismo es debido al poder de transmisión que posean, como vectores de
enfermedades virales.
El control de la acción de los áfidos como transmisores de enfermedades, se diferencia del
control de su acción como fitófagos, en este último caso lo que deseamos es disminuir la
acción que producen los ind ividuos que constituyen las colonias al alimentarse de los
tejidos jóvenes, las cuales están conformadas fundamentalmente por individuos ápteros
pero los mismos no constituyen un peligro como vectores, ya que para transmitir una
enfermedad deben alimentarse de una planta enferma y posteriormente trasladarse a una
sana, e inocularle la enfermedad cuando realiza su alimentación, por lo que en el control de
los áfidos como vectores, lo fundamental es limitar la migración de sus alados, los cuales
constituyen una minoría en el total de sus poblaciones (Fernández del Amo, 1990).
Los productos químicos deberán ser utilizados en el caso que los áfidos constituyan un
vehículo de transmisión de las enfermedades virales durante la migración de su forma
alada, e irán dirigidos a mantener las plantas tóxicas durante estos períodos, siendo
necesario aplicarlos en el caso específico de los cítricos al comienzo de los períodos de
brotaciones, usando para ello insecticidas de tipo sistémico. Para lograr una mayor
efectividad es necesario mantener un riguroso control de las migraciones de los áfidos tanto
en el marco de una misma plantación o desde otros cultivos.
30
Para el control de la Tristeza de los cítricos, que es una enfermedad prácticamente
específica de este cultivo, cobra un relevante papel el control de las migraciones internas,
las cuales se producen a causa de las altas poblaciones que logran adquirir las especies
sobre todo cuando las mismas se encuentran libres de la acción de sus enemigos naturales.
Los áfidos por los daños directos que le ocasionan a los cítricos, no son muy temidos, si
tomamos en consideración el daño que producen otras plagas en este cultivo, no obstante,
no son desestimables, cuando sus poblaciones alcanzan niveles altos. Es por lo antes
expuesto que en caso que así se requiera se hace necesario la aplicación de productos
químicos que mantengan sus poblaciones a niveles tales que no produzcan daños
económicos como fitófagos y a la vez que limiten sus capacidades de migración.
Bawden (1964) plantea que los tratamientos con insecticidas, en algunos casos justifican su
costo, en otros controlan la plaga pero no la distribución del virus que a veces se
incrementa, al parecer porque el tratamiento hace mover a los insectos alados que
permanecían estáticos o porque prolongan la vida de los insectos tratados.
Broadbent (1964) al referirse de las cualidades que deben poseer los insecticidas para el
control de los vectores plantea lo siguiente: En cuanto al insecticida, éste debe matar rápido
y que no los estimule en sus actividad antes de morir.
Los insecticidas indudablemente no se pueden tomar como la solución definitiva en el
control de la acción vectora de los áfidos, pues los mismos no son capaces de prevenirla
totalmente, ya que no los pueden matar lo suficientemente rápido como para impedir que se
alimenten de la primera planta que toquen.
Investigaciones realizadas sobre plantaciones que se han mantenido libres de colonias de
áfidos, mediante la aplicación de plaguicidas, indican que a pesar de esto ocurre la
31
diseminación del virus de la Tristeza de los cítricos debido a los vectores que arriban
cargados del virus desde otras regiones aledañas (Moreno et al., 1995).
En Cuba, para el control de las poblaciones de áfidos en las plantaciones se han empleado
diversos productos químicos como son: Dimetoato, Malathion y Omethoate, a diferentes
concentraciones (MINAGRI, 1990). Otero et al. (1994) en el Manual para el manejo de
plagas y enfermedades de los cítricos recomiendan el empleo de Malathion, Omethoate y
Ethion, a diferentes concentraciones también.
La utilización de productos químicos como métodos de control, se recomienda solo cuando
las plagas no son controladas eficientemente por sus enemigos naturales y más en los
cultivos perennes, donde existe una biodiversidad de biorreguladores, que pueden ser
destruidos por la aplicación de plaguicidas. Este método debe emplearse teniendo en cuenta
aspectos tales como la dinámica poblacional de la plaga y sus biorreguladores, los
momentos óptimos de aplicación de productos, el uso de plaguicidas menos tóxicos para
los enemigos naturales y la menor contaminación del agroecosistema (Fernández del Amo,
1990).
En los cítricos otro método importante para el control de plagas es la lucha biológica, esta
tiene grandes posibilidades debido a que las plantaciones perennes conducen al
establecimiento de agroecosistemas más estables que los cultivos anuales. Por esta razón,
las técnicas de control biológico es este cultivo tienen una larga historia que contrasta con
la superdependencia de los plaguicidas sintéticos que tienen los cultivos anuales (Montes y
Castellanos, 1992).
En el mundo, el principal vector del virus de la Tristeza cuenta con un gran número de
biorreguladores (Yokomi, 1992), de los cuales se puede realizar una selección de los más
eficientes para su empleo en programas de manejo de sus poblaciones combinándolos con
32
la lucha química dirigida. Para el control de las poblaciones de Toxoptera citricida en
Cuba, está recomendado el empleo de biopreparados de Verticillum lecanii (Zimm) y de
Paecilomyces fumosoroseus (Wize). El empleo de Verticillum lecanii (Zimm) en el control
de áfidos de diversos cultivos de importancia económica ha tenido buenos resultados en
California e Italia (Costa-Comelles et al., 1994), así como en nuestro país (Peña y
González, 1999; Peña et al., 2000). Como alternativas en el control de Toxoptera citricida
en nuestro país, además de Verticillum lecanii se encuentran Beauveria bassiana (Bals.)
cepa Pinar del Río y P. fumosoroseus (Peña et al., 2000).
En control de los áfidos como vectores no solo es importante cuando está presente el virus
de la Tristeza de los cítricos, es necesario enfocar el problema de forma global, por eso se
consideran diversos tipos de estrategias a seguir (Rocha-Peña, 1995). De acuerdo con estos
conceptos, en Cuba se han tomado medidas concretas, como son: desarrollar un programa
cuarentenario para la introducción de material vegetal y un programa de certificación de
material de propagación. Además se realizan trabajos para determinar la incidencia y
distribución del CTV en el país con el empleo de un anticuerpo monoclonal de producción
nacional y se trabaja en la erradicación de árboles portadores del virus. Por otra parte, se
realizan estudios locales del comportamiento de diversos patrones reportados como
tolerantes al CTV en la literatura internacional y se encuentra en ejecución un programa de
manejo y control de T. citricida a nivel nacional (Batista et al., 1992; Batista et al., 1995;
Fernández del Amo et al., 1995).
Para asegurar una efectiva acción contra los áfidos plagas de los cítricos deberemos tener
en consideración todo lo planteado en este capítulo y conformar nuestros programas de
lucha sobre la base de un correcto análisis de las poblaciones existentes, épocas de las
33
migraciones, enemigos naturales presentes, tipos de daños que nos pueden ocasionar, etc.,
lo cual nos permitirá disminuir su acción perjudicial.
Conclusiones
En nuestro país, donde la mayoría de las áreas están plantadas partiendo de combinaciones
que utilizan fundamentalmente al patrón agrio, las cuales han sido fuertemente atacadas por
la Tristeza en las distintas zonas citrícolas del mundo donde se ha difundido esta
enfermedad, el peligro de su diseminación es evidente, si tenemos en cuenta que se
encuentran presentes especies de áfidos comprobadas como vectores de la misma cuya
efectividad si bien es reconocida como baja, como son los casos del A. citricola y el T.
aurantii, sus poblaciones son altas, lo que podría compensar, como ha sucedido en la
Florida y en España, su capacidad como vectores. Además, aunque las poblaciones de A.
gossypii no adquieren niveles poblacionales tan elevados como las especies anteriores, su
presencia en nuestras plantaciones las hace ser un elemento de consideración, al ser capaces
de trasmitir un gran número de razas de CTV con una efectividad comparable a la del T.
citricida.
Todo lo anteriormente planteado hace necesario que se realicen estudios que nos permitan
conocer la biología, definir las plantas hospederas preferenciales, y la dinámica de vuelo de
las principales especies vectoras, con los cuales poder conformar un plan de control, en el
que se encuentren integrados los diferentes elementos reguladores de sus poblaciones,
haciendo hincapié en la utilización de los enemigos naturales, los cuales con un correcto
manejo, serían capaces de mantener sus poblaciones a niveles tales, que no ocasionarían
daños directos significativos y al mismo tiempo, disminuirían las posibilidades de
34
transmitir el CTV por las especies A. citricola y el T. aurantii al mantenerlas con bajas
densidades poblacionales. Otro factor importante es el establecimiento de técnicas de
pronóstico y señalización con los cuales mantengamos el chequeo periódico de los niveles
poblacionales de las especies vectoras, los cuales nos permitan influir sobre ellas, con la
rapidez necesaria para que no nos puedan ocasionar daño alguno.
35
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